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Die Welt der Zukunft ist eine Welt der Gewalt; sie hat sich in zwei Lager gespalten: Vampire und Menschen liefern sich seit Jahrhunderten einen blutigen Krieg, der keinen Sieger kennt. Auf Seiten der Menschen hat die Kirche das Sagen und sie herrscht mit harter Hand über festungsartige finstere Stadtkolosse. Ihre tödlichste Waffe im Kampf gegen die Blutsauger sind die sogenannten Gotteskrieger. Einer von ihnen heißt schlicht Priest (Paul Bettany) ; er hat mittlerweile dem Kämpfen abgeschworen. Als seine Nichte (Lily Collins) von einer marodierenden Truppe von Vampiren verschleppt wird, zieht Priest in eigener Mission in den Krieg und bringt damit die Kirchenoberen um Monsignor Orelas (Christopher Plummer) gegen sich auf. Doch in seinem Wettlauf gegen die Zeit nimmt Priest darauf keine Rücksicht. Einzige Rückendeckung im Kampf gegen den Anführer Black Hat (Karl Urban) erhält Priest lediglich durch die ehemalige Kombattantin Priestess (Maggie Q) und den Revolverhelden Hicks (Cam Gigandet).